El 18 de mayo de 1561 se obtuvo autorización de Felipe II de España por cédula real para edificar la iglesia catedral, cuyo costo sería cubierto por la Real Hacienda, los encomenderos y comunidad indígena (disposición que no se cumplió del todo); así que para el 31 de julio de 1561, fray Pedro de Ayala, a la sazón el segundo obispo de Nueva Galicia, colocó y bendijo la primera piedra del templo. A la ceremonia de colocación asistieron los cabildos eclesiástico y civil, la real con normalidad, sin embargo, mientras se celebraba una misa, unos vecinos lanzaron cohetones al aire en el corral contiguo y desafortunadamente algunos cayeron en la iglesia, que se incendió y quedó semidestruida. Por cédula real se obtuvo el dinero para la nueva catedral. La obra avanzó muy despacio, pues escaseaban los fondos. Hacia febrero de 1618, el maestro arquitecto Martín Casillas había llevado los trabajos a su término. Así, en abril del mismo año se trasladaba el Santísimo Sacramento, de la antigua iglesia ubicada al costado norte del ahora Teatro Degollado, a la nueva.2​

En el año de 1818, un fuerte terremoto sacudió la ciudad, cuyas secuelas dejaron una nueva tragedia: las torres y la cúpula se habían derrumbado. Fueron sustituidas por unas nuevas, que también colapsarían durante un posterior sismo, en el año de 1849. Las nuevas torres fueron construidas por el ingeniero arquitecto Manuel Gómez Ibarra, costaron 33 521 pesos, más 7166 pesos en honorarios para el arquitecto.3​ Se demoró tres años en terminarlas, hacia 1854.

El papa Pío XII la elevó a rango de basílica menor, dedicada a la Asunción de María Santísima.4​

Actualidad
Actualmente de la iglesia catedral continúa en peligro: ha sido dañada por los sismos de 1932, 1957, 1979, 1985, 1995 y 2003. Entre los riesgos que presenta están: la breve inclinación de la torre norte, su ligero hundimiento y el daño estructural que ha sufrido la cúpula, entre otros. A causa de las vibraciones constantes que generan los vehículos circulantes por el túnel bajo avenida Hidalgo, se está dañando la edificación y la torre norte, que colinda justo con esta vialidad.

La catedral ocupa un área de 77.8 por 72.75 metros. Contiene altares dedicados a Nuestra Señora de la Asunción, Nuestra Señora de Guadalupe, Nuestra Señora de los Dolores, Nuestra Señora de Zapopan (patrona de Guadalajara), santo Domingo de Guzmán, san Nicolás de Bari, santo Tomás de Aquino, san Cristóbal de Licia y san Juan de Dios. El coro de los canónigos, ubicado al fondo del templo bajo el ábside, tiene 52 asientos de madera finamente tallados, que es toda una obra de arte elaborada por los artesanos nativos de Nayarit cuando Nayarit era parte del estado de Jalisco, o sea que además del valor intrínseco de la sillería y del valor artístico tiene un valor histórico. Al centro se encuentra la silla cardenalicia. El altar es de mármol y plata. Los vitrales de colores son importados de Alemania.

También se resguarda en este recinto imágenes de nuestra Señora de los Dolores, del Cristo de las Aguas, entre otras. Asimismo, la catedral alberga reliquias de la mártir romana santa Inocencia. Tres cardenales están sepultados en la catedral, así como varios obispos de la diócesis, incluso el corazón de un prelado muy conocido, el obispo Juan Cruz Ruiz de Cabañas, fundador del antiguo hospicio que hoy acoge al centro cultural que lleva su nombre.

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